4-й сезон переносить глядача у похмуре майбутнє, де хости стали домінуючою силою, поневоливши людство за допомогою біоінженерного вірусу та звукових імпульсів, що змінюють людську поведінку. Шарлотта Гейл — копія Долорес у тілі хоста — очолює корпорацію Delos і замінює ключових лідерів хостами, контролюючи людей через нав’язані «сюжети» в їхній свідомості. Тим часом Крістіна, яка виглядає як Долорес, працює в компанії з розробки ігор і починає усвідомлювати, що її вигадані історії впливають на реальний світ. Бернард, після довгого перебування у Sublime, повертається зі знанням майбутніх варіантів розвитку подій. Він об’єднується з Мейв та іншими, щоб зупинити Шарлотту. Кульмінацією стає руйнівне зіткнення між хостами й людьми, де надія на порятунок знову лежить на плечах Долорес — у новій цифровій формі.